Генетика устойчивости растений и вирулентности патогенов:
Типы наследственной устойчивости растений

автор:

Анализ характера наследования при скрещивании между собой сортов растений, обладающих разной степенью устойчивости к патогену позволяет выделить основные три типа наследственной устойчивости: моногенная, которая обычно расоспецифична и часто недолговременная; олигогенная, контролируемая небольшим числом генов, каждый из которых может контролировать один или несколько механизмов устойчивости; полигенная, контролируемая многими генами, которая по Ван дер Планку (5) определяет длительную устойчивость; цитоплазматическая, обусловленная генами цитоплазмы.

Селекционеру для разработки программы селекции наиболее важно знать: является ли устойчивость доминантной или рецессивной, каким числом генов контролируется устойчивость — одним, несколькими или многими генами, имеются ли цитоплазматические факторы, определяющие материнский тип наследования устойчивости (18). Если устойчивость к патогену контролируется многими генами, то будет наблюдаться непрерывная изменчивость по устойчивости в расщепляющихся поколениях, если она определяется одним или несколькими олигогенами, то классы по устойчивости будут хорошо различимы.

Во многих случаях гены устойчивости хозяина входят в один тесно сцепленный блок с генами, контролирующими другие полезные, а чаще нежелательные для селекции признаки и свойства, которые в отдельных случаях можно разбить с помощью кроссинговера или индуцированного мутагенеза.

Устойчивость к возбудителю болезни и толерантность к выделяемому паразитом токсину контролируются разными генами. Следовательно, отбор следует вести на устойчивость к возбудителю и на выносливость к патогену.

Физиологическая раса патогенного гриба может состоять из нескольких генотипов, отличающихся по морфологии, физиологии и вирулентности по отношению к другим растениям-хозяинам, имеющим другие гены устойчивости.

      Новые расы паразита возникают четырьмя основными путями:
  • мутации в соматических клетках;
  • рекомбинации ядерных генов в ходе полового процесса;
  • перераспределение или обмен генетическим материалом в соматических клетках;
  • мутации внехромосомных цитоплазматических генов.

Генетическая природа расоспецифической устойчивости была обоснована Х.Х. Флором в его теории „ген-на-ген“, получившей широкое признание (41). Теория доказывает существование генов вирулентности у патогена, комплементарных генам устойчивости хозяина, т.е. каждому гену устойчивости хозяина противостоит ген вирулентности паразита, способный его подавить. Различные расы и биотипы патогена обладают разными неаллельными друг другу генами вирулентности, что и определяет расоспецифическую устойчивость. Однако установлено, что не все расы дифференциально реагируют с сортами растения-хозяина; некоторые из них не обнаруживают дифференциальной реакции. Кроме того, Ван дер Планк доказывает, что не всегда наиболее вирулентные расы бывают самыми приспособленными и конкурентоспособными, а излишняя вирулентность снижает жизнеспособность. Это обстоятельство можно использовать для предупреждения обильного размножения высоковирулентных рас.

В отличие от расоспецифической (вертикальной) горизонтальная устойчивость, как считают, контролируется многими полимерными генами и сильно зависит от внешних условий и инфекционной нагрузки. Горизонтальная устойчивость может сохраняться длительное время на одном уровне. Напротив, вертикальная устойчивость, как правило, преходяща, недолговечна. Стоит сорту, обладающему геном устойчивости к доминирующей в данный момент в популяции паразита расе занять большие площади, как происходит накопление другой расы, поражающей этот сорт. В небольшом количестве вирулентная раса всегда присутствует в популяции или новая раса может возникать в результате мутационного или полового процесса. Расоспецифическая устойчивость сокращает объем первоначального инокулюма и оттягивает начало эпифитотии; горизонтальная устойчивость обеспечивает неполную, но длительную защиту от патогена.

В последующие годы было показано, что и горизонтальная устойчивость в отдельных случаях может контролироваться олигогенами и нет уверенности, что патоген в конце концов не сможет её преодолеть.

В рамках олигогенной системы установлены случаи одно-, двух- и трехгенного контроля устойчивости. Отмечены также все случаи внутри- и межаллельного взаимодействия генов устойчивости. Доминантность и рецессивность зависит от происхождения донора гена устойчивости и соответствующей расы патогена. Скорее всего, гены устойчивости из центров происхождения, сформировавшиеся на заре древнего земледелия имеют доминантную природу, а мутантные гены, возникшие в более позднее время в силу дивергенции хозяина и паразита, а также полученные в процессе индуцированного мутагенеза, имеют рецессивную природу. Доминирование устойчивости растения-хозяина и рецессивность вирулентности паразита — следствие их совместной эволюции, в которой хозяин был ведущим партнером: поэтому гены устойчивости чаще доминантны (41).

Очень часто разные сорта являются носителями генов устойчивости доминантной или рецессивной природы к одному и тому же виду патогена. Устойчивость к фузариозу (F. oxysporum) у сортов люпина желтого Borluta, Refusa nova, Neuzucht st. 1332/64, Aga, Trebarch, Cyt контролируется 1—2 рецессивными генами, а у сортов Afas, LL-17543/71, LL-17237/70 — доминантными (14, 15). Аналогичные примеры имеются на горохе, фасоли, сое и других зерновых бобовых культурах.

У сои из 27 идентифицированных генов, контролирующих моно-или дигенную устойчивость к различным болезням 20 имеют доминантную и 7 рецессивную природу.

В последние годы, в связи с получением новой экспериментальной информации во многом пересматриваются и подвергаются сомнению концепции Ван дер Планка о горизонтальной и вертикальной устойчивости и соответствующее деление генов на второстепенные (полигены) и главные (олигогены). Выдвинута новая концепция генетической природы горизонтальной устойчивости. Некоторые гены вертикальной устойчивости при взаимодействии с вирулентной расой гриба сохраняют слабый, далее не преодолеваемый количественно проявляющийся остаточный эффект. Кумулятивное действие остаточных эффектов многих олигогенов приводит к эффекту горизонтальной устойчивости (Clifford, 1975, Nelson, 1978, Luig, 1983, цит. 13).

Нельсон считает, что оба типа устойчивости контролируют одни и те же гены. В зависимости от генетической и внешней среды они могут играть роль либо главных, либо малых генов и в совокупности образуют континуум, взаимодействующий с аналогичным континуумом генов, определяющих вирулентность у паразита. Основой сохраняющейся устойчивости Нельсон считает остаточный эффект олигогенов.

И.Г. Одинцова (13) полагает, что остаточный эффект является продолжением этого континуума и имеет не большее отношение к длительности, чем все другие формы проявления устойчивости. Она рассматривает малые гены, олигогены и их остаточное действие как разные точки на кривой эволюции паразита и хозяина. По-видимому, первым шагом эволюции является мутация у хозяина, приводящая к появлению малого гена устойчивости, а соответствующая мутация патогенности у паразита направлена на восстановление совместимости. В случае задержки ответных мутаций у паразита эволюция малого гена устойчивости может привести к усилению экспрессивности до уровня главного гена за счет подбора модификаторов, мутационного появления более экспрессивного аллеля того же локуса или тандемной дупликации.

Порогом для преобразования малого гена устойчивости в главный является его проявление в форме реакции сверхчувствительности. Далее экспрессивность главного гена устойчивости может эволюционировать от относительно высоких типов реакции к самому низкому.

Параллельно происходящая эволюция у паразита приводит к усилению экспрессивности соответствующей мутации патогенности и в итоге — появлению главного гена вирулентности.

После появления вирулентной расы паразита ген устойчивости вновь становится малым, т.к. реакция хозяина на внедрение паразита становится совместимой. При неполной экспрессивности соответствующего гена вирулентности развитие паразита на бывшем устойчивом хозяине ослаблено и главный ген сохраняет эффект, т.е. становится малым. Дальнейшая эволюция у паразита может привести не только к нейтрализации остаточного эффекта, но и к тому, что на генотипах хозяина без генов устойчивости паразит будет развиваться медленнее, чем в его присутствии.

Длительное сохранение устойчивости при широком возделывании сорта может быть обусловлено вредной для паразита мутацией вирулентности. Таким образом, по новой концепции, любые случаи устойчивости можно рассматривать, как отставание в эволюции паразита, а длительную устойчивость — как результат трудно преодолимых вредных последствий очередной мутации патогенности.

В работе Педерсена (65) обсуждается возможность использования пирамидирования (накопления нескольких генов в одной линии или сорте) главных генов устойчивости с целью создания длительно устойчивых генотипов. С точки зрения селекционера, пирамидирование нескольких генов с остаточным небольшим фенотипическим эффектом является трудной задачей даже в случае попытки создания сорта, устойчивого к одной болезни. Появление суперрасы патогена, способной преодолеть остаточные эффекты, приведет к потере горизонтальной устойчивости такого рода. По мнению автора, предположение о влиянии преодоленных генов вертикальной устойчивости на устойчивость горизонтальную в настоящее время может рассматриваться только как гипотеза, нуждающаяся в дальнейшей проверке.

В соответствии с Parlevliet (цит. 24) устойчивость может быть или полной, которая означает, что размножение патогена полностью прекращено, или неполной, при которой некоторая споруляция патогена может иметь место.

Одной из форм неполной устойчивости является т.н. частичная устойчивость, при которой растение проявляет восприимчивость к инфекции, но развитие патогена замедленно или перед, или в процессе споруляции. Полная устойчивость обычно основана на качественной реакции, в то время как частичная устойчивость может быть оценена по количественной шкале.

Частичная устойчивость свойственна взаимодействию гороха с темнопятнистым аскохитозом (М. pinodes), который приносит существенные потери урожая во всех частях света, где возделывается горох (24).

Цикл развития гриба на хозяине проходит несколько этапов: заражение при контакте с хозяином: инфекционная фаза, при которой споры прорастают и проникают через кутикулу, устьица или раны на тканях растения; развитие у гриба специализированных структур с целью споруляции, ведущей к образованию вторичного инокулюма, который будет распространяться и начинать следующий инфекционный цикл. Частичная устойчивость препятствует одному или нескольким шагам цикла заражения, замедляя развитие и/или уменьшая размножение патогена. В этом случае рост патогена может быть оценен количественно или прямым наблюдением (глазомером) симптомов болезни и ее развития во времени.

      Компонентами частичной устойчивости могут быть следующие:
  • устойчивость к инфекции, т. е. уменьшение прорастания, образования аппрессорий или внедрения;
  • задержка инкубационного периода, заполняющего время между инокуляцией и появлением первых симптомов болезни;
  • задержка латентного (скрытого) периода — время между инокуляцией и споруляцией;
  • сокращение инфекционного периода — время споруляции и ее окончание;
  • уменьшение интенсивности образования спор.

Экспрессия частичной устойчивости сильно зависит от факторов окружающей среды — температуры, влажности и света. Давление инокулюма является также ключевым фактором в оценке частичной устойчивости. Лучшие условия для оценки создаются при умеренном давлении инокулюма — наиболее благоприятном для патогена. Слишком высокая его концентрация делает оценку более трудной для выявления различий между сортами.

Изложенные выше новые концепции, несомненно, основаны на теории „ген-на-ген“ Флора и теории сопряженной эволюции хозяина и паразита (8) и могут быть приложимы, на наш взгляд, только для внутривидовой микроэволюции хозяина и паразита. Что касается генотипической природы взаимоотношений хозяина и паразита, потерявших совместимость в процессе дивергентной эволюции или в целом нехозяинной устойчивости (по Вавилову видовой иммунитет), то в этом случае складывается несколько другая картина.

В работе Никса (62) обосновывается генетическая природа нехозяинной устойчивости растений к узкоспециализированным патогенам. Если хозяинная устойчивость детерминирована главными генами и обусловлена взаимодействием растения и патогена при их несовместимости, то при нехозяинной устойчивости паразит не способен преодолеть неспецифические защитные реакции хозяина, т.е. последняя обусловлена отсутствием взаимодействия по совместимости.

Сделано заключение, что в большинстве случаев нехозяинная устойчивость наследуется олигогенно с полным и неполным доминированием аллелей. Предложена гипотеза, согласно которой нехозяинная устойчивость обусловлена главными генами, которые могут: 1) играть роль в общем механизме; 2) обуславливать реакции сверхчувствительности. Если гипотеза об олигогенной нехозяинной устойчивости верна, то перенос ее значительно более прост по сравнению со сложно наследуемыми системами общей защиты.

Имеются сведения о том, что на разных этапах онтогенеза устойчивость контролируется одним или несколькими независимыми или взаимодействующими генами. Чаще всего наблюдается смена генетического контроля по мере роста и развития растений (17). Кроме того, ген устойчивости может проявляться в одной фазе онтогенеза против одних клонов паразита, в другой фазе — против других клонов.